Ruskin studeerde aan de Universiteit van Oxford. Zijn doorbraak kwam er met het eerste deel van Modern Painters (1843), een uitgebreid essay waarin hij het werk van William Turner verdedigt. Kunst moest volgens hem in de eerste plaats waarheidsgetrouw zijn aan de natuur. Rond 1850 werd hij promotor van de prerafaëlitische beweging. Later zou hij met name veel aandacht hebben voor politieke en sociale factoren. Daarbij benadrukte hij steeds het verband tussen de natuur, de kunst en de maatschappij.

In 1869 werd Ruskin professor aan de Universiteit van Oxford en de Slade School of Fine Art. In 1877 werd hij door James McNeill Whistler aangeklaagd wegens smaad, toen hij diens schilderij Nocturne in zwart en goud - de vallende raket 'een pot met verf' noemde. Toen hij de zaak verloor gaf hij zijn professoraat aan Oxford op, omdat hij vond dat hij zijn taak als criticus niet meer kon uitoefenen.

In 1885 publiceerde Ruskin The Pleasures of England en in juli 1889 kwam zijn autobiografie uit, Praeterita. Ruskin publiceerde in totaal ongeveer 250 werken. Veel van zijn werken doneerde hij aan de Somerville College Library.

Ruskin was gehuwd met Effie Gray, die hem later verliet voor John Everett Millais. Later had hij een relatie met de Ierse Rose de la Touche. Op beide vrouwen werd hij verliefd toen ze nog bijzonder jong waren, hetgeen bij sommige biografen wel pedofiele gevoelens doet veronderstellen. Na 1886 kreeg hij steeds vaker psychische problemen. Begin 1900 overleed John Ruskin op tachtigjarige leeftijd aan influenza en werd begraven op het kerkhof in Coniston.

Ruskins invloed was erg groot in de periode van de tweede helft van de 19de eeuw tot aan de Eerste Wereldoorlog. Tijdens de jaren 1960 werd zijn werk met vernieuwde interesse bekeken.