1860, Montana. De jonge cavalerie-luitenant John Dunbar wordt per ongeluk naar een afgelegen, onbemande buitenpost van het Amerikaanse leger gestuurd. In het fort, aan de rand van de beschaving, met slechts een oude eenzame wolf als gezelschap, moet John zichzelf zien te redden. De wil om te overleven dwingt hem tenslotte naar een nabij gelegen Indianenkamp, waar hij kennis maakt met de Comanchen, een machtig glorierijk volk.

Daar zal John Dunbars leven voor altijd veranderen. Langzaam keert hij de blanke beschaving de rug toe. Zijn liefde voor de prachtige wuivende grasvlakte en haar trotse bewoners groeit met de dag. Als 'Hij die danst met de wolven' wordt John geaccepteerd door de Comanche-stam. Hij gaat mee op buffeljacht, hij bestrijdt als een echte krijger de vijandige Pawnees; en hij leert de taal der liefde van de beeldschone Comanche-vrouw wier leven hij heeft gered.

Maar dan, in de laatste roemrijke dagen van de Sioux-indianen, wanneer zij nog de 'Heersers van de Vlakten' worden genoemd, keert Johns verleden terug om hem te achtervolgen. Hij moet een definitieve keuze maken tussen zijn oude bestaan en zijn nieuwe leven. De blanke kolonisten rukken op om de Indianen van hun oude jachtgronden te verdrijven en een der meest tragische episoden in de Amerikaanse geschiedenis neemt een aanvang. John ontdekt wie de echte wilden zijn en waar zijn eigen trouw ligt.